CoChat
Sign Up
Cited by 212

Aggregation of Protein Therapeutics Enhances Their Immunogenicity: Causes and Mitigation Strategies

Lundahl, Mimmi L. E., Fogli, Silvia, Colavita, Paula E., Scanlan, Eoin M.·2021·RSC Chemical Biology
DOI 10.1039/d1cb00067ePMC PMC8341748
Open this paper in CoChat — free account

Abstract

Protein aggregation of biotherapeutics increases their immunogenicity, leading to immune-mediated adverse effects. In this review we discuss immune activation pathways, causes of aggregation and mitigation strategies.

The claims and statistics of this paper haven’t been checked yet.

Run the check — free, no account needed. It reads the open-access text and checks the sources it cites.

A few free checks a day · papers already verified open instantly · results are public

Integrity signals

Registry

Crossref · 10.1039/d1cb00067e

Cites

5 of 5 references verified0 citation errors · 0 not checkable

Statistics

Claims the paper makes

The claims and statistics of this paper haven’t been checked yet.

Run the check — free, no account needed. It reads the open-access text and checks the sources it cites.

A few free checks a day · papers already verified open instantly · results are public

Claims other papers make about this one

Each is checked against this paper’s own text: does it say what the citing paper says it does?

  • Protein aggregates have been shown to exhibit immunogenicity, leading to adverse effects.

    “The formation of aggregates during the purification process is an important attribute to monitor, as protein aggregates have shown to exhibit immunogenicity, leading to adverse effects [37].”

    From Current PAT Landscape in the Downstream Processing of Biopharmaceuticals (2025) · cites this paper as [37]

Self-check

Percentages, sums and reported differences re-computed from the paper’s own numbers.

The self-check needs the paper’s full text.

Cites

Flagged first, then by citations

Research works printed but not linked: 191

  1. Zaman R. Islam R. A. Ibnat N. Othman I. Zaini A. Lee C. Y. Chowdhury E. H. J. Controlled Release 2019 301 176 189 30849445
  2. Shokrollahi Barough M. Ashtari F. Sadat Akhavi M. Asghari N. Mosayebi G. Mirmohammadkhani M. Kokhaei N. Bahraminia F. Ajami A. Kokhaei P. Int. Immunopharmacol. 2018 62 109 113 29990690
  3. Pfeffer L. M. Dinarello C. A. Herberman R. B. Williams B. R. G. Borden E. C. Bordens R. Walter M. R. Nagabhushan T. L. Trotta P. P. Pestka S. Cancer Res. 1998 58 2489 2499 9635566
  4. Cassotta A. Mikol V. Bertrand T. Pouzieux S. Le Parc J. Ferrari P. Dumas J. Auer M. Deisenhammer F. Gastaldi M. Franciotta D. Silacci-Fregni C. Fernandez Rodriguez B. Giacchetto-Sasselli I. Foglierini M. Jarrossay D. Geiger R. Sallusto F. Lanzavecchia A. Piccoli L. Nat. Med. 2019 25 1402 1407 31501610 PMC6795539
  5. Schofield J. R. Chemali K. R. Eur. Neurol. 2019 80 304 310 30889595
  6. Baert F. Noman M. Vermeire S. Van Assche G. D’Haens G. Carbonez A. Rutgeerts P. N. Engl. J. Med. 2003 348 601 608 12584368
  7. Salles G. Barrett M. Foà R. Maurer J. O’Brien S. Valente N. Wenger M. Maloney D. G. Adv. Ther. 2017 34 2232 2273 28983798 PMC5656728
  8. Whalen J. Am. J. Manage. Care 2020 26 S23 S31 32282172
  9. Filipe V. Que I. Carpenter J. F. Löwik C. Jiskoot W. Pharm. Res. 2014 31 216 227 23949250
  10. Biro C. E. Garcia G. Immunology 1965 8 411 419 14279046 PMC1423503
  11. Mazzeo L. Ricciardi L. Fazio M. C. Fogliani O. Fedele R. Ferlazzo E. Isola S. Br. J. Dermatol. 2003 148 172 12534618
  12. Guijarro C. Benito-León J. Bermejo-Pareja F. Neurol. Sci. 2011 32 309 311 20890624
  13. Ring J. Stephan W. Brendel W. Clin. Exp. Allergy 1979 9 89 97 421339
  14. Corona T. Leon C. Ostrosky-Zeichner L. Neurology 1999 52 425 9932977
  15. Braun A. Kwee L. Labow M. A. Alsenz J. Pharm. Res. 1997 14 1472 1478 9358564
  16. Moussa E. M. Panchal J. P. Moorthy B. S. Blum J. S. Joubert M. K. Narhi L. O. Topp E. M. J. Pharm. Sci. 2016 105 417 430 26869409
  17. Rosenberg A. S. AAPS J. 2006 8 E501 E507 10.1208/aapsj080359 17025268 PMC2761057 · DOI · Paper page
  18. Edlund H. Steenholdt C. Ainsworth M. A. Goebgen E. Brynskov J. Thomsen O. Ø. Huisinga W. Kloft C. AAPS J. 2017 19 223 233 27739011
  19. Deora A. Hegde S. Lee J. Choi C.-H. Chang Q. Lee C. Eaton L. Tang H. Wang D. Lee D. Michalak M. Tomlinson M. Tao Q. Gaur N. Harvey B. McLoughlin S. Labkovsky B. Ghayur T. mAbs 2017 9 680 695 28323513 PMC5419086
  20. Henriksen M. L. Teisner A. Kjeldsen J. Kalliokoski O. Hau J. Hansen S. W. K. In Vivo (Brooklyn) 2016 30 557 566 27566072
  21. Homann A. Röckendorf N. Kromminga A. Frey A. Jappe U. J. Transl. Med. 2015 13 339 26511203 PMC4625721
  22. Stappers F. Scharnetzki D. Schmitz B. Manikowski D. Brand S.-M. Grobe K. Lenders M. Brand E. J. Inherited Metab. Dis. 2020 43 334 347 31587315
  23. Hurtado-Guerrero I. Pinto-Medel M. J. Urbaneja P. Rodriguez-Bada J. L. Ortega-Pinazo J. Serrano P. Fernández Ó. Leyva L. Oliver-Martos B. Sci. Rep. 2017 7 16585 29185487 PMC5707350
  24. Casadevall N. Nataf J. Viron B. Kolta A. Kiladjian J. J. Martin-Dupont P. Michaud P. Papo T. Ugo V. Teyssandier I. Varet B. Mayeux P. N. Engl. J. Med. 2002 346 469 475 11844847
  25. Seidl A. Hainzl O. Richter M. Fischer R. Böhm S. Deutel B. Hartinger M. Windisch J. Casadevall N. London G. M. Macdougall I. Pharm. Res. 2012 29 1454 1467 22094831 PMC3349029
  26. Moore W. V. Leppert P. J. Clin. Endocrinol. Metab. 1980 51 691 697 7419661
  27. Walsh K. P. Mills K. H. G. Trends Immunol. 2013 34 521 530 23973621
  28. Kurosaki T. Kometani K. Ise W. Nat. Rev. Immunol. 2015 15 149 159 25677494
  29. Brikos C. and O’Neill L. A. J., Signalling of toll-like receptors, 2008, pp. 21–50 18071653
  30. Polumuri S. K. Haile L. A. Ireland D. D. C. Verthelyi D. Sci. Rep. 2018 8 11477 30065306 PMC6068171
  31. Rombach-Riegraf V. Karle A. C. Wolf B. Sordé L. Koepke S. Gottlieb S. Krieg J. Djidja M.-C. Baban A. Spindeldreher S. Koulov A. V. Kiessling A. PLoS One 2014 9 e86322 24466023 PMC3897673
  32. Joubert M. K. Hokom M. Eakin C. Zhou L. Deshpande M. Baker M. P. Goletz T. J. Kerwin B. A. Chirmule N. Narhi L. O. Jawa V. J. Biol. Chem. 2012 287 25266 25279 22584577 PMC3408134
  33. Nabhan M. Gallais Y. Pallardy M. Turbica I. J. Pharm. Sci. 2020 109 927 932 31520643
  34. Morgan H. Tseng S.-Y. Gallais Y. Leineweber M. Buchmann P. Riccardi S. Nabhan M. Lo J. Gani Z. Szely N. Zhu C. S. Yang M. Kiessling A. Vohr H.-W. Pallardy M. Aswad F. Turbica I. Front. Immunol. 2019 10 601 31001248 PMC6455063
  35. Gallais Y. Szely N. Legrand F.-X. Leroy A. Pallardy M. Turbica I. Immunol. Cell Biol. 2017 95 306 315 27713394
  36. Ahmadi M. Bryson C. J. Cloake E. A. Welch K. Filipe V. Romeijn S. Hawe A. Jiskoot W. Baker M. P. Fogg M. H. Pharm. Res. 2015 32 1383 1394 25319104
  37. Hirako I. C. Assis P. A. Galvão-Filho B. Luster A. D. Antonelli L. R. Gazzinelli R. T. Curr. Opin. Microbiol. 2019 52 139 150 31542508 PMC6981220
  38. Melo-Gonzalez F. Fenton T. M. Forss C. Smedley C. Goenka A. MacDonald A. S. Thornton D. J. Travis M. A. J. Biol. Chem. 2018 293 8543 8553 29581231 PMC5986209
  39. Nimmerjahn F. Ravetch J. V. Nat. Rev. Immunol. 2008 8 34 47 18064051
  40. Tada M. Aoyama M. Ishii-Watabe A. J. Pharm. Sci. 2020 109 576 583 31676270
  41. Daha N. A. Banda N. K. Roos A. Beurskens F. J. Bakker J. M. Daha M. R. Trouw L. A. Mol. Immunol. 2011 48 1656 1665 21757235
  42. Taniguchi K. Karin M. Nat. Rev. Immunol. 2018 18 309 324 29379212
  43. Austyn J. M. Microbiol. Spectrum 2016 4 6 1 50 28087939
  44. Saferding V. Blüml S. J. Autoimmun. 2019 102382 31883831
  45. Finney J. Watanabe A. Kelsoe G. Kuraoka M. Immunol. Rev. 2019 292 24 36 31559648 PMC6935408
  46. Lee W. Lee G. R. Exp. Mol. Med. 2018 50 e456 29520112 PMC5898904
  47. Hermeling S. Schellekens H. Maas C. Gebbink M. F. B. G. Crommelin D. J. A. Jiskoot W. J. Pharm. Sci. 2006 95 1084 1096 16552750
  48. Hermeling S. Aranha L. Damen J. M. A. Slijper M. Schellekens H. Crommelin D. J. A. Jiskoot W. Pharm. Res. 2005 22 1997 2006 16184451
  49. van Beers M. M. C. Sauerborn M. Gilli F. Brinks V. Schellekens H. Jiskoot W. Pharm. Res. 2010 27 1812 1824 20499141 PMC2916121
  50. Sauerborn M. van Beers M. M. C. Jiskoot W. Kijanka G. M. Boon L. Schellekens H. Brinks V. J. Clin. Immunol. 2013 33 255 263 22945588
  51. Rane S. S. Dearman R. J. Kimber I. Uddin S. Bishop S. Shah M. Podmore A. Pluen A. Derrick J. P. Pharm. Res. 2019 36 4 1 14 PMC6394513 30771015
  52. Ratanji K. D. Dearman R. J. Kimber I. Thorpe R. Wadhwa M. Derrick J. P. Toxicol. Sci. 2016 153 258 270 27370416 PMC5036615
  53. Kalluri S. R. Grummel V. Hracsko Z. Pongratz V. Pernpeintner V. Gasperi C. Buck D. Hemmer B. ABIRISK Consortium J. Autoimmun. 2018 88 83 90 29066027
  54. Cerutti A. Cols M. Puga I. Nat. Rev. Immunol. 2013 13 118 132 23348416 PMC3652659
  55. Runkel L. Meier W. Pepinsky R. B. Karpusas M. Whitty A. Kimball K. Brickelmaier M. Muldowney C. Jones W. Goelz S. E. Pharm. Res. 1998 15 641 649 9587963
  56. Barnard J. G. Babcock K. Carpenter J. F. J. Pharm. Sci. 2013 102 915 928 23233295
  57. Mahler H. C. Friess W. Grauschopf U. Kiese S. J. Pharm. Sci. 2009 98 2909 2934 18823031
  58. Roberts C. J. Trends Biotechnol. 2014 32 372 380 24908382 PMC4146573
  59. Zapadka K. L. Becher F. J. Gomes dos Santos A. L. Jackson S. E. Interface Focus 2017 7 6 20170030 29147559 PMC5665799
  60. Chiti F. Dobson C. M. Annu. Rev. Biochem. 2017 86 27 68 28498720
  61. Chi E. Y. Krishnan S. Kendrick B. S. Chang B. S. Carpenter J. F. Randolph T. W. Protein Sci. 2003 12 903 913 12717013 PMC2323861
  62. Kendrick B. S. Carpenter J. F. Cleland J. L. Randolph T. W. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1998 95 14142 14146 9826667 PMC24340
  63. Eyes T. J. Austerberry J. I. Dearman R. J. Johannissen L. O. Kimber I. Smith N. Thistlethwaite A. Derrick J. P. Mol. Immunol. 2019 105 181 189 30550980 PMC6344229
  64. Yazdanparast R. Esmaeili M. A. Khodagholi F. Int. J. Biol. Macromol. 2007 40 126 133 16875728
  65. Wälchli R. Vermeire P.-J. Massant J. Arosio P. J. Pharm. Sci. 2020 109 595 602 31676272
  66. Joshi V. Shivach T. Kumar V. Yadav N. Rathore A. Biotechnol. J. 2014 9 1195 1205 24753430
  67. Siska C. Harber P. Kerwin B. A. J. Pharm. Sci. 2020 109 690 695 31689428 PMC6941214
  68. Dill S. Brees K. Stahly A. Cheng E. Carpenter J. Caplan L. J. Pharm. Sci. 2020 109 670 676 31678248
  69. Hawe A. Kasper J. C. Friess W. Jiskoot W. Eur. J. Pharm. Sci. 2009 38 79 87 19540340
  70. Rosa M. Lopes C. Melo E. P. Singh S. K. Geraldes V. Rodrigues M. A. J. Phys. Chem. B 2013 117 8939 8946 23808610
  71. Boll B. Bessa J. Folzer E. Quiroz A. R. Schmidt R. Bulau P. Finkler C. Mahler H. C. Huwyler J. Iglesias A. Koulov A. V. Mol. Pharm. 2017 14 1292 1299 28206769
  72. Bessa J. Boeckle S. Beck H. Buckel T. Schlicht S. Ebeling M. Kiialainen A. Koulov A. Boll B. Weiser T. Singer T. Rolink A. G. Iglesias A. Pharm. Res. 2015 32 2344 2359 25630815
  73. Human P. Ilsley H. Roberson C. Grovender E. Van Antwerp B. Fogt E. Zilla P. J. Pharm. Sci. 2015 104 722 730 25450064
  74. Mulinacci F. Poirier E. Capelle M. A. H. Gurny R. Arvinte T. Eur. J. Pharm. Biopharm. 2013 85 42 52 23958317
  75. Shah D. D. Singh S. M. Mallela K. M. G. Pharm. Res. 2018 35 12 30324266
  76. Yameen B. Choi W. I. Vilos C. Swami A. Shi J. Farokhzad O. C. J. Controlled Release 2014 190 485 499 PMC4153400 24984011
  77. Hardy C. L. Lemasurier J. S. Mohamud R. Yao J. Xiang S. D. Rolland J. M. O’Hehir R. E. Plebanski M. J. Immunol. 2013 191 5278 5290 24123688
  78. Seydoux E. Rothen-Rutishauser B. Nita I. M. Balog S. Gazdhar A. Stumbles P. A. Petri-Fink A. Blank F. von Garnier C. Int. J. Nanomed. 2014 9 3885 3902 PMC4140235 25152619
  79. Kijanka G. Bee J. S. Korman S. A. Wu Y. Roskos L. K. Schenerman M. A. Slütter B. Jiskoot W. J. Pharm. Sci. 2018 107 2847 2859 30003898
  80. Abdolvahab M. H. Fazeli A. Halim A. Sediq A. S. Fazeli M. R. Schellekens H. J. Interferon Cytokine Res. 2016 36 247 257 26835734
  81. Seeman P. Seeman N. Synapse 2011 65 1289 1297 21633975
  82. Savitt D. Jankovic J. Drugs 2019 79 797 810 30982161
  83. Tahmasebinia F. Emadi S. Biometals 2017 30 285 293 28281098
  84. Dansokho C. Ahmed D. A. Aid S. Toly-Ndour C. Chaigneau T. Calle V. Cagnard N. Holzenberger M. Piaggio E. Aucouturier P. Dorothée G. Brain 2016 1237 1251 26912648
  85. Moorthy B. S. Ghomi H. T. Lill M. A. Topp E. M. Biophys. J. 2015 108 4 937 948 25692598 PMC4336368
  86. Chimon S. Shaibat M. A. Jones C. R. Calero D. C. Aizezi B. Ishii Y. Nat. Struct. Mol. Biol. 2007 14 1157 1164 18059284
  87. Kayed R. Head E. Thompson J. L. McIntire T. M. Milton S. C. Cotman C. W. Glabel C. G. Science 2003 300 486 489 12702875
  88. Chi E. Y. Kendrick B. S. Carpenter J. F. Randolph T. W. J. Pharm. Sci. 2005 94 2735 2748 16258998
  89. Tosstorff A. Menzen T. Winter G. J. Pharm. Sci. 2020 109 301 307 31697947
  90. Kemter K. Altrichter J. Derwand R. Kriehuber T. Reinauer E. Scholz M. Biotechnol. J. 2018 13 e1700523 29663661
  91. Chan K. Rogueda P. Adv. Drug Delivery Rev. 2011 63 1051 1052 22014591
  92. Kamerzell T. J. Esfandiary R. Joshi S. B. Middaugh C. R. Volkin D. B. Adv. Drug Delivery Rev. 2011 63 1118 1159 21855584
  93. Chakroun N. Hilton D. Ahmad S. S. Platt G. W. Dalby P. A. Mol. Pharm. 2016 13 307 319 26692229
  94. Vermeer A. W. P. Norde W. Biophys. J. 2000 78 394 404 10620303 PMC1300647
  95. Kueltzo L. A. Wang W. Randolph T. W. Carpenter J. F. J. Pharm. Sci. 2008 97 1801 1812 17823949
  96. Arsiccio A. Giorsello P. Marenco L. Pisano R. J. Pharm. Sci. 2020 109 464 475 31647953
  97. Fenoglio I. Fubini B. Ghibaudi E. M. Turci F. Adv. Drug Delivery Rev. 2011 63 1186 1209 21871508
  98. Arosio P. Barolo G. Müller-Späth T. Wu H. Morbidelli M. Pharm. Res. 2011 28 1884 1894 21448757
  99. Barnett G. V. Qi W. Amin S. Neil Lewis E. Roberts C. J. Biophys. Chem. 2015 207 21 29 26284891
  100. Bhatnagar B. S. Bogner R. H. Pikal M. J. Pharm. Dev. Technol. 2007 12 505 523 17963151
  101. Peters B. H. Leskinen J. T. T. Molnár F. Ketolainen J. J. Pharm. Sci. 2015 104 3710 3721 26305147
  102. Searles J. A. Carpenter J. F. Randolph T. W. J. Pharm. Sci. 2001 90 872 887 11458336
  103. Lim J. Y. Lim D. G. Kim K. H. Park S. K. Jeong S. H. Int. J. Biol. Macromol. 2018 107 730 740 28939511
  104. Webb S. D. Cleland J. L. Carpenter J. F. Randolph T. W. J. Pharm. Sci. 2003 92 715 729 12661058
  105. Wang B. Cicerone M. T. Aso Y. Pikal M. J. J. Pharm. Sci. 2010 99 683 700 19798764
  106. Lueckel B. Helk B. Bodmer D. Leuenberger H. Pharm. Dev. Technol. 1998 3 337 346 9742554
  107. Kendrick B. S. Chang B. S. Arakawa T. Peterson B. Randolph T. W. Manning M. C. Carpenter J. F. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1997 94 11917 11922 9342337 PMC23655
  108. Lee J. C. Timasheff S. N. J. Biol. Chem. 1981 256 7193 7201 7251592
  109. Kaushik J. K. Bhat R. J. Biol. Chem. 2003 278 26458 26465 12702728
  110. Kim Y.-S. Jones L. S. Dong A. Kendrick B. S. Chang B. S. Manning M. C. Randolph T. W. Carpenter J. F. Protein Sci. 2003 12 1252 1261 12761396 PMC2323899
  111. Thirumangalathu R. Krishnan S. Brems D. N. Randolph T. W. Carpenter J. F. J. Pharm. Sci. 2006 95 1480 1497 16729274
  112. Salnikova M. S. Middaugh C. R. Rytting J. H. Int. J. Pharm. 2008 358 108 113 18394830
  113. Arsiccio A. Pisano R. J. Phys. Chem. B 2017 121 8652 8660 28826220
  114. Arsiccio A. Pisano R. Phys. Chem. Chem. Phys. 2018 20 8267 8277 29528066
  115. Kadoya S. Fujii K. Izutsu K. Yonemochi E. Terada K. Yomota C. Kawanishi T. Int. J. Pharm. 2010 389 107 113 20097277
  116. Chang L. Shepherd D. Sun J. Ouellette D. Grant K. L. Tang X. Pikal M. J. J. Pharm. Sci. 2005 94 1427 1444 15920775
  117. Chang L. Shepherd D. Sun J. Tang X. Pikal M. J. J. Pharm. Sci. 2005 94 1445 1455 15920766
  118. Twomey A. Kurata K. Nagare Y. Takamatsu H. Aksan A. Int. J. Pharm. 2015 487 91 100 25888798 PMC4430435
  119. Tobler S. A. Holmes B. W. Cromwell M. E. M. Fernandez E. J. J. Pharm. Sci. 2004 93 1605 1617 15124217
  120. Lam X. M. Patapoff T. W. Nguyen T. H. Pharm. Res. 1997 14 725 729 9210188
  121. Zhang Y. Roy S. Jones L. S. Krishnan S. Kerwin B. A. Chang B. S. Manning M. C. Randolph T. W. Carpenter J. F. J. Pharm. Sci. 2004 93 3076 3089 15514986
  122. Roy S. Katayama D. Dong A. Kerwin B. A. Randolph T. W. Carpenter J. F. Biochemistry 2006 45 3898 3911 16548517
  123. Duerkop M. Berger E. Dürauer A. Jungbauer A. Eng. Life Sci. 2018 18 169 178 29610567 PMC5873263
  124. Li Y. Hewitt D. Lentz Y. K. Ji J. A. Zhang T. Y. Zhang K. Anal. Chem. 2014 86 5150 5157 24749737
  125. Kerwin B. A. J. Pharm. Sci. 2008 97 2924 2935 17973307
  126. Kannan A. Shieh I. C. Fuller G. G. J. Colloid Interface Sci. 2019 550 128 138 31055138
  127. Torisu T. Maruno T. Hamaji Y. Ohkubo T. Uchiyama S. J. Pharm. Sci. 2017 106 521 529 27887723
  128. Liu L. Qi W. Schwartz D. K. Randolph T. W. Carpenter J. F. J. Pharm. Sci. 2013 102 2460 2470 23712900 PMC4174554
  129. Kreilgaard L. J. Pharm. Sci. 1998 87 1597 1603 10189273
  130. Smales C. M. Pepper D. S. James D. C. Biotechnol. Bioeng. 2002 77 37 48 11745172
  131. Luo Q. Joubert M. K. Stevenson R. Ketchem R. R. Narhi L. O. Wypych J. J. Biol. Chem. 2011 286 25134 25144 21518762 PMC3137086
  132. Torosantucci R. Schöneich C. Jiskoot W. Pharm. Res. 2014 31 541 553 24065593
  133. Cleland J. L. Powell M. F. Shire S. J. Crit. Rev. Ther. Drug Carrier Syst. 1993 10 307 377 8124728
  134. Brange J. Langkjaer L. Havelund S. Vølund A. Pharm. Res. An Off. J. Am. Assoc. Pharm. Sci. 1992 9 715 726 1409351
  135. Ji J. A. Zhang B. Cheng W. Wang Y. J. J. Pharm. Sci. 2009 98 4485 4500 19455640
  136. Li S. Schöneich C. Borchardt R. T. Biotechnol. Bioeng. 1995 48 490 500 18623513
  137. Filipe V. Jiskoot W. Basmeleh A. H. Halim A. Schellekens H. Brinks V. mAbs 2012 4 740 752 22951518 PMC3502241
  138. Maggio E. T. Ther. Delivery 2013 4 567 572 23647275
  139. Torosantucci R. Weinbuch D. Klem R. Jiskoot W. Eur. J. Pharm. Biopharm. 2013 84 464 471 23403016
  140. Zhou S. Zhang B. Sturm E. Teagarden D. L. Schöneich C. Kolhe P. Lewis L. M. Muralidhara B. K. Singh S. K. J. Pharm. Sci. 2010 99 4239 4250 20737631
  141. Grewal P. Mallaney M. Lau K. Sreedhara A. Mol. Pharm. 2014 11 1259 1272 24588659
  142. Hogan K. L. Leiske D. Salisbury C. M. J. Pharm. Sci. 2017 106 3499 3506 28844684
  143. Gandhi A. V. Randolph T. W. Carpenter J. F. J. Pharm. Sci. 2019 108 1973 1983 30735687
  144. Guo J. Kumar S. Prashad A. Starkey J. Singh S. K. Pharm. Res. 2014 31 1710 1723 24464270
  145. Guo J. Kumar S. Chipley M. Marcq O. Gupta D. Jin Z. Tomar D. S. Swabowski C. Smith J. Starkey J. A. Singh S. K. Bioconjugate Chem. 2016 27 604 615 26829368
  146. Wakankar A. A. Feeney M. B. Rivera J. Chen Y. Kim M. Sharma V. K. Wang Y. J. Bioconjugate Chem. 2010 21 1588 1595 20698491
  147. Beckley N. S. Lazzareschi K. P. Chih H. W. Sharma V. K. Flores H. L. Bioconjugate Chem. 2013 24 1674 1683 24070051
  148. Adem Y. T. Schwarz K. A. Duenas E. Patapoff T. W. Galush W. J. Esue O. Bioconjugate Chem. 2014 25 656 664 24559399
  149. Garay R. P. El-Gewely R. Armstrong J. K. Garratty G. Richette P. Expert Opin. Drug Delivery 2012 9 1319 1323 22931049
  150. Fam C. M. Eisenberg S. P. Carlson S. J. Chlipala E. A. Cox G. N. Rosendahl M. S. J. Interferon Cytokine Res. 2014 34 759 768 24841172 PMC4186768
  151. Basu A. Yang K. Wang M. Liu S. Chintala R. Palm T. Zhao H. Peng P. Wu D. Zhang Z. Hua J. Hsieh M. C. Zhou J. Petti G. Li X. Janjua A. Mendez M. Liu J. Longley C. Zhang Z. Mehlig M. Borowski V. Viswanathan M. Filpula D. Bioconjugate Chem. 2006 17 618 630 16704199
  152. Wu L. Chen J. Wu Y. Zhang B. Cai X. Zhang Z. Wang Y. Si L. L. Xu H. Zheng Y. X. Zhang C. L. Liang C. Li J. Zhang L. Zhang Q. Zhou D. J. Controlled Release 2017 249 84 93 28131652
  153. Lawrence P. B. Price J. L. Curr. Opin. Chem. Biol. 2016 34 88 94 27580482 PMC5107330
  154. Palm T. Esfandiary R. Gandhi R. Pharm. Dev. Technol. 2011 16 441 448 21261458
  155. Rodríguez-Martínez J. A. Rivera-Rivera I. Griebenow K. J. Pharm. Pharmacol. 2011 63 800 805 21585378 PMC3121166
  156. Yang C. Lu D. Liu Z. Biochemistry 2011 50 2585 2593 21332191
  157. Torosantucci R. Kukrer B. Mero A. Van Winsen M. Tantipolphan R. Jiskoot W. J. Pharm. Sci. 2011 100 2574 2585 21344414
  158. Draper S. R. E. Lawrence P. B. Billings W. M. Xiao Q. Brown N. P. Bécar N. A. Matheson D. J. Stephens A. R. Price J. L. Bioconjugate Chem. 2017 28 2507 2513 PMC6330093 28972368
  159. Richter A. W. Åkerblom E. Int. Arch. Allergy Immunol. 1984 74 36 39 6706424
  160. Sundy J. S. Ganson N. J. Kelly S. J. Scarlett E. L. Rehrig C. D. Huang W. Hershfield M. S. Arthritis Rheum. 2007 56 1021 1028 17328081
  161. Hong L. Wang Z. Wei X. Shi J. Li C. J. Pharmacol. Toxicol. Methods 2020 102 106678 31981619
  162. Keefe A. J. Jiang S. Nat. Chem. 2012 4 59 63 PMC4059762 22169873
  163. Morgenstern J. Gil Alvaradejo G. Bluthardt N. Beloqui A. Delaittre G. Hubbuch J. Biomacromolecules 2018 19 4250 4262 30222929
  164. Schlapschy M. Binder U. Börger C. Theobald I. Wachinger K. Kisling S. Haller D. Skerra A. Protein Eng., Des. Sel. 2013 26 489 501 23754528 PMC3715784
  165. Wada R. Matsui M. Kawasaki N. mAbs 2019 11 350 372 30466347 PMC6380427
  166. Baudyš M. Uchio T. Mix D. Kim S. W. Wilson D. J. Pharm. Sci. 1995 84 28 33 7714739
  167. Pawlowski J. W. Bajardi-Taccioli A. Houde D. Feschenko M. Carlage T. Kaltashov I. A. J. Pharm. Biomed. Anal. 2018 151 133 144 29324282
  168. Kwon K. S. Yu M. H. Biochim. Biophys. Acta, Gen. Subj. 1997 1335 265 272 9202189
  169. Li W. Zhu Z. Chen W. Feng Y. Dimitrov D. S. Front. Immunol. 2017 8 1554 29181010 PMC5693878
  170. Zheng K. Bantog C. Bayer R. mAbs 2011 3 6 568 576 22123061 PMC3242843
  171. Kayser V. Chennamsetty N. Voynov V. Forrer K. Helk B. Trout B. L. Biotechnol. J. 2011 6 38 44 20949542
  172. Latypov R. F. Hogan S. Lau H. Gadgil H. Liu D. J. Biol. Chem. 2012 287 1381 1396 22084250 PMC3256859
  173. Yehuda S. Padler-Karavani V. Front. Immunol. 2020 11 21 32038661 PMC6989436
  174. Onitsuka M. Kawaguchi A. Asano R. Kumagai I. Honda K. Ohtake H. Omasa T. J. Biosci. Bioeng. 2014 117 639 644 24326352
  175. Solá R. J. Al-Azzam W. Griebenow K. Biotechnol. Bioeng. 2006 94 1072 1079 16586505
  176. Reslan M. Sifniotis V. Cruz E. Sumer-Bayraktar Z. Cordwell S. Kayser V. Int. J. Biol. Macromol. 2020 158 189 196 32360204
  177. Courtois F. Agrawal N. J. Lauer T. M. Trout B. L. mAbs 2016 8 99 112 26514585 PMC4966521
  178. Ceaglio N. Etcheverrigaray M. Kratje R. Oggero M. Biochimie 2010 92 971 978 20403411
  179. Ceaglio N. Etcheverrigaray M. Kratje R. Oggero M. Biochimie 2008 90 437 449 18039474
  180. Song K. Yoon I. S. Kim N. A. Kim D. H. Lee J. Lee H. J. Lee S. Choi S. Choi M. K. Kim H. H. Jeong S. H. Son W. S. Kim D. D. Shin Y. K. PLoS One 2014 9 5 1 14 PMC4032242 24858932
  181. Perlman S. Van Den Hazel B. Christiansen J. Gram-Nielsen S. Jeppesen C. B. Andersen K. V. Halkier T. Okkels S. Schambye H. T. J. Clin. Endocrinol. Metab. 2003 88 3227 3235 12843169
  182. Xu J. Okada S. Tan L. Goodrum K. J. Kopchick J. J. Kieliszewski M. J. Transgenic Res. 2010 19 849 867 20135224
  183. Nakamura H. Oda-Ueda N. Ueda T. Ohkuri T. Biochem. Biophys. Res. Commun. 2018 503 752 756 29909010
  184. Langlois M. R. Delanghe J. R. De Buyzere M. L. Leroux-Roels G. G. Clin. Chim. Acta 1992 211 83 92 1468156
  185. Rose M. C. Voter W. A. Sage H. Brown C. F. Kaufman B. J. Biol. Chem. 1984 5 3167 3172 6699011
  186. Wang W. Antonsen K. Wang Y. J. Wang D. Q. Eur. J. Pharm. Sci. 2008 33 120 127 18162379
  187. Padler-Karavani V. Varki A. Xenotransplantation 2011 18 1 5 21342282 PMC3098739
  188. Macher B. A. Galili U. Biochim. Biophys. Acta 2008 1780 75 88 18047841 PMC2271034
  189. Galili U. Transplantation 2004 78 1093 1098 15502700
  190. Padler-Karavani V. Yu H. Cao H. Chokhawala H. Karp F. Varki N. Chen X. Varki A. Glycobiology 2008 818 830 18669916 PMC2586336
  191. Chung C. H. Mirakhur B. Chan E. Le Q. T. Berlin J. Morse M. Murphy B. A. Satinover S. M. Hosen J. Mauro D. Slebos R. J. Zhou Q. Gold D. Hatley T. Hicklin D. J. Platts-Mills T. A. E. N. Engl. J. Med. 2008 358 1109 1117 18337601 PMC2361129

Cited by

Sorted by citations

Authors
Lundahl, M. L. E., Fogli, S., Colavita, P. E., & Scanlan, E. M.
Affiliations
  • School of Biochemistry and Immunology
  • Glycome Biopharma
  • School of Chemistry and Trinity Biomedical Sciences Institute
ORCID
Venue
RSC Chemical Biology
Publisher
Royal Society of Chemistry (RSC)
Published
2021
Volume
2
Issue
4
Pages
1004-1020
ISSN
2633-0679
DOI
10.1039/d1cb00067e
PMC
PMC8341748
Cited by
212
References
5
Language
en
Licence
creativecommons.org/licenses/by/3.0/ (vor, 123 d)

About these checks

Registry, retraction, Cites and statistics results are computed, not judged, with one exception: a printed reference that no index lists is read once by a model before it counts as a citation error. Claims are extracted by a model and kept only when their quote appears verbatim in the text; each cited source is then checked, with a model’s help, for whether it says what the claim relies on. Those verdicts can be wrong — read the claim’s quote and the cited source before relying on one.

Statistics and arithmetic are recomputed, not judged.

Confidence bands are shown only for fields calibrated on our annotated test set. None is calibrated yet, so no band is shown.

What counts as a claim ›How we measure confidence ›How we check this ›

Are you an author, or do you see a problem with this page? Request a review