Cited by 202Barrier Structure and Function StudiesDrug Transport and Resistance MechanismsNanoparticle-Based Drug Delivery

Development of Novel Therapeutics Targeting the Blood–Brain Barrier: From Barrier to Carrier

Open access
Li, Jia, Zheng, Meng, Shimoni, Olga, Banks, William A., Bush, Ashley I., Gamble, Jennifer R., Shi, Bingyang·2021·Advanced Science

Abstract

The blood–brain barrier (BBB) is a highly specialized neurovascular unit, initially described as an intact barrier to prevent toxins, pathogens, and potentially harmful substances from entering the brain. An intact BBB is also critical for the maintenance of normal neuronal function. In cerebral vascular diseases and neurological disorders, the BBB can be disrupted, contributing to disease progression. While restoration of BBB integrity serves as a robust biomarker of better clinical outcomes, the restrictive nature of the intact BBB presents a major hurdle for delivery of therapeutics into the brain. Recent studies show that the BBB is actively engaged in crosstalk between neuronal and the circulatory systems, which defines another important role of the BBB: as an interfacing conduit that mediates communication between two sides of the BBB. This role has been subject to extensive investigation for brain‐targeted drug delivery and shows promising results. The dual roles of the BBB make it a unique target for drug development. Here, recent developments and novel strategies to target the BBB for therapeutic purposes are reviewed, from both barrier and carrier perspectives.

The claims and statistics of this paper haven’t been checked yet.

Run the check — free, no account needed. It reads the open-access text and checks the sources it cites.

A few free checks a day · papers already verified open instantly · results are public

Integrity signals

Registry

Crossref · 10.1002/advs.202101090

Cites

42 of 42 references verified0 citation errors · 0 not checkable

Statistics

Claims the paper makes

The claims and statistics of this paper haven’t been checked yet.

Run the check — free, no account needed. It reads the open-access text and checks the sources it cites.

A few free checks a day · papers already verified open instantly · results are public

Claims other papers make about this one

Each is checked against this paper’s own text: does it say what the citing paper says it does?

Self-check

Percentages, sums and reported differences re-computed from the paper’s own numbers.

The self-check needs the paper’s full text.

Cites

Flagged first, then by citations

Research works printed but not linked: 286

  1. [2]L. Stern, R. Gautier, Arch. Int. Physiol. 1921, 17, 138.
  2. [3]P. A. Stewart, M. J. Wiley, Dev Biol 1981, 84, 183. 7250491
  3. [4]C. Iadecola, Neuron 2017, 96, 17. 28957666 PMC5657612
  4. [5]C. F. Cho, J. M. Wolfe, C. M. Fadzen, D. Calligaris, K. Hornburg, E. A. Chiocca, N. Y. R. Agar, B. L. Pentelute, S. E. Lawler, Nat. Commun. 2017, 8, 15623. 28585535 PMC5467173
  5. [6]E. S. Lippmann, S. M. Azarin, J. E. Kay, R. A. Nessler, H. K. Wilson, A. Al‐Ahmad, S. P. Palecek, E. V. Shusta, Nat. Biotechnol. 2012, 30, 783. 22729031 PMC3467331
  6. [7]A. Herland, A. D. van der Meer, E. A. FitzGerald, T. E. Park, J. J. Sleeboom, D. E. Ingber, PLoS One 2016, 11, e0150360. 26930059 PMC4773137
  7. [8]A. Ben‐Zvi, B. Lacoste, E. Kur, B. J. Andreone, Y. Mayshar, H. Yan, C. Gu, Nature 2014, 509, 507. 24828040 PMC4134871
  8. [9]M. Demeule, N. Beaudet, A. Regina, E. Besserer‐Offroy, A. Murza, P. Tetreault, K. Belleville, C. Che, A. Larocque, C. Thiot, R. Beliveau, J. M. Longpre, E. Marsault, R. Leduc, J. E. Lachowicz, S. L. Gonias, J. P. Castaigne, P. Sarret, J. Clin. Invest. 2014, 124, 1199. 24531547 PMC3934173
  9. [10]J. Niewoehner, B. Bohrmann, L. Collin, E. Urich, H. Sade, P. Maier, P. Rueger, J. O. Stracke, W. Lau, A. C. Tissot, H. Loetscher, A. Ghosh, P. O. Freskgard, Neuron 2014, 81, 49. 24411731
  10. [11]M. Vanlandewijck, L. He, M. A. Mae, J. Andrae, K. Ando, F. Del Gaudio, K. Nahar, T. Lebouvier, B. Lavina, L. Gouveia, Y. Sun, E. Raschperger, M. Rasanen, Y. Zarb, N. Mochizuki, A. Keller, U. Lendahl, C. Betsholtz, Nature 2018, 554, 475. 29443965
  11. [12]R. N. Munji, A. L. Soung, G. A. Weiner, F. Sohet, B. D. Semple, A. Trivedi, K. Gimlin, M. Kotoda, M. Korai, S. Aydin, A. Batugal, A. C. Cabangcala, P. G. Schupp, M. C. Oldham, T. Hashimoto, L. J. Noble‐Haeusslein, R. Daneman, Nat. Neurosci. 2019, 22, 1892. 31611708 PMC6858546
  12. [13]T. S. Reese, M. J. Karnovsky, J. Cell Biol. 1967, 34, 207. 6033532 PMC2107213
  13. [14]N. M. O'Brown, S. J. Pfau, C. Gu, Genes Dev. 2018, 32, 466. 29692355 PMC5959231
  14. [15]B. J. Andreone, B. W. Chow, A. Tata, B. Lacoste, A. Ben‐Zvi, K. Bullock, A. A. Deik, D. D. Ginty, C. B. Clish, C. Gu, Neuron 2017, 94, 581. 28416077 PMC5474951
  15. [16]N. M. O'Brown, S. G. Megason, C. Gu, eLife 2019, 8, e47326. 31429822 PMC6726461
  16. [17]K. A. Dudek, L. Dion‐Albert, M. Lebel, K. LeClair, S. Labrecque, E. Tuck, C. Ferrer Perez, S. A. Golden, C. Tamminga, G. Turecki, N. Mechawar, S. J. Russo, C. Menard, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2020, 117, 3326. 31974313 PMC7022213
  17. [18]M. D. Sweeney, K. Kisler, A. Montagne, A. W. Toga, B. V. Zlokovic, Nat. Neurosci. 2018, 21, 1318. 30250261 PMC6198802
  18. [19]Y. Yang, G. A. Rosenberg, Stroke 2011, 42, 3323. 21940972 PMC3584169
  19. [20]C. D. Arvanitis, G. B. Ferraro, R. K. Jain, Nat. Rev. Cancer 2020, 20, 26. 31601988 PMC8246629
  20. [21]C. Menard, M. L. Pfau, G. E. Hodes, V. Kana, V. X. Wang, S. Bouchard, A. Takahashi, M. E. Flanigan, H. Aleyasin, K. B. LeClair, W. G. Janssen, B. Labonte, E. M. Parise, Z. S. Lorsch, S. A. Golden, M. Heshmati, C. Tamminga, G. Turecki, M. Campbell, Z. A. Fayad, C. Y. Tang, M. Merad, S. J. Russo, Nat. Neurosci. 2017, 20, 1752. 29184215 PMC5726568
  21. [22]A. Q. Chen, Z. Fang, X. L. Chen, S. Yang, Y. F. Zhou, L. Mao, Y. P. Xia, H. J. Jin, Y. N. Li, M. F. You, X. X. Wang, H. Lei, Q. W. He, B. Hu, Cell Death Dis. 2019, 10, 487. 31221990 PMC6586814
  22. [23]M. D. Sweeney, A. Montagne, A. P. Sagare, D. A. Nation, L. S. Schneider, H. C. Chui, M. G. Harrington, J. Pa, M. Law, D. J. J. Wang, R. E. Jacobs, F. N. Doubal, J. Ramirez, S. E. Black, M. Nedergaard, H. Benveniste, M. Dichgans, C. Iadecola, S. Love, P. M. Bath, H. S. Markus, R. A. Salman, S. M. Allan, T. J. Quinn, R. N. Kalaria, D. J. Werring, R. O. Carare, R. M. Touyz, S. C. R. Williams, M. A. Moskowitz, Z. S. Katusic, S. E. Lutz, O. Lazarov, R. D. Minshall, J. Rehman, et al., Alzheimers Dement. 2019, 15, 158.30642436
  23. [24]A. Montagne, S. R. Barnes, M. D. Sweeney, M. R. Halliday, A. P. Sagare, Z. Zhao, A. W. Toga, R. E. Jacobs, C. Y. Liu, L. Amezcua, M. G. Harrington, H. C. Chui, M. Law, B. V. Zlokovic, Neuron 2015, 85, 296. 25611508 PMC4350773
  24. [25]H. Hu, E. A. Hone, E. A. P. Provencher, S. A. Sprowls, I. Farooqi, D. R. Corbin, S. N. Sarkar, J. M. Hollander, P. R. Lockman, J. W. Simpkins, X. Ren, Sci. Rep. 2020, 10, 3233. 32094435 PMC7040038
  25. [26]D. L. Dickstein, K. E. Biron, M. Ujiie, C. G. Pfeifer, A. R. Jeffries, W. A. Jefferies, FASEB J. 2006, 20, 426. 16507760
  26. [27]L. Buttler, M. T. Jordao, M. G. Fragas, A. Ruggeri, A. Ceroni, L. C. Michelini, Front. Physiol. 2017, 8, 1048. 29311978 PMC5733101
  27. [28]J. J. Miner, B. P. Daniels, B. Shrestha, J. L. Proenca‐Modena, E. D. Lew, H. M. Lazear, M. J. Gorman, G. Lemke, R. S. Klein, M. S. Diamond, Nat. Med. 2015, 21, 1464. 26523970 PMC4674389
  28. [29]R. Cecchelli, V. Berezowski, S. Lundquist, M. Culot, M. Renftel, M. P. Dehouck, L. Fenart, Nat. Rev. Drug Discovery 2007, 6, 650. 17667956
  29. [30]Z. Cheng, J. Zhang, H. Liu, Y. Li, Y. Zhao, E. Yang, Drug Metab. Dispos. 2010, 38, 1355. 20427691
  30. [31]J. N. Sarkaria, L. S. Hu, I. F. Parney, D. H. Pafundi, D. H. Brinkmann, N. N. Laack, C. Giannini, T. C. Burns, S. H. Kizilbash, J. K. Laramy, K. R. Swanson, T. J. Kaufmann, P. D. Brown, N. Y. R. Agar, E. Galanis, J. C. Buckner, W. F. Elmquist, Neuro‐Oncology 2018, 20, 184. 29016900 PMC5777482
  31. [32]S. Sindhwani, A. M. Syed, J. Ngai, B. R. Kingston, L. Maiorino, J. Rothschild, P. MacMillan, Y. Zhang, N. U. Rajesh, T. Hoang, J. L. Y. Wu, S. Wilhelm, A. Zilman, S. Gadde, A. Sulaiman, B. Ouyang, Z. Lin, L. Wang, M. Egeblad, W. C. W. Chan, Nat. Mater. 2020, 19, 566. 31932672
  32. [33]A. Abrahao, Y. Meng, M. Llinas, Y. Huang, C. Hamani, T. Mainprize, I. Aubert, C. Heyn, S. E. Black, K. Hynynen, N. Lipsman, L. Zinman, Nat. Commun. 2019, 10, 4373. 31558719 PMC6763482
  33. [34]P. W. Janowicz, G. Leinenga, J. Gotz, R. M. Nisbet, Sci. Rep. 2019, 9, 9255. 31239479 PMC6592925
  34. [35]D. J. Lundy, K. J. Lee, I. C. Peng, C. H. Hsu, J. H. Lin, K. H. Chen, Y. W. Tien, P. C. H. Hsieh, ACS Nano 2019, 13, 97. 30532951
  35. [36]W. A. Banks, Nat. Rev. Drug Discovery 2016, 15, 275. 26794270
  36. [37]M. D. Sweeney, S. Ayyadurai, B. V. Zlokovic, Nat. Neurosci. 2016, 19, 771. 27227366 PMC5745011
  37. [38]N. J. Abbott, L. Ronnback, E. Hansson, Nat. Rev. Neurosci. 2006, 7, 41. 16371949
  38. [39]R. Cabezas, M. Avila, J. Gonzalez, R. S. El‐Bacha, E. Baez, L. M. Garcia‐Segura, J. C. Jurado Coronel, F. Capani, G. P. Cardona‐Gomez, G. E. Barreto, Front. Cell. Neurosci. 2014, 8, 211. 25136294 PMC4120694
  39. [40]K. Kierdorf, T. Masuda, M. J. C. Jordao, M. Prinz, Nat. Rev. Neurosci. 2019, 20, 547. 31358892
  40. [41]M. W. B. T. S. Reese, J. Cell Biol. 1969, 40, 648. 5765759 PMC2107650
  41. [42]M. F. Sabbagh, J. S. Heng, C. Luo, R. G. Castanon, J. R. Nery, A. Rattner, L. A. Goff, J. R. Ecker, J. Nathans, eLife. 2018, 7, e36187. 30188322 PMC6126923
  42. [43]D. Paul, A. E. Cowan, S. Ge, J. S. Pachter, Microvasc. Res. 2013, 86, 1. 23261753 PMC3570614
  43. [44]C. Greene, N. Hanley, M. Campbell, Fluids Barriers CNS 2019, 16, 3. 30691500 PMC6350359
  44. [45]P. Berndt, L. Winkler, J. Cording, O. Breitkreuz‐Korff, A. Rex, S. Dithmer, V. Rausch, R. Blasig, M. Richter, A. Sporbert, H. Wolburg, I. E. Blasig, R. F. Haseloff, Cell. Mol. Life Sci. 2019, 76, 1987. 30734065 PMC11105330
  45. [46]S. Tietz, B. Engelhardt, J. Cell Biol. 2015, 209, 493. 26008742 PMC4442813
  46. [47]D. Feng, J. A. Nagy, K. Pyne, H. F. Dvorak, A. M. Dvorak, J. Histochem. Cytochem. 2004, 52, 87. 14688220
  47. [48]Y. Wallez, P. Huber, Biochim. Biophys. Acta 2008, 1778, 794. 17961505
  48. [49]M. G. Lampugnani, Cold Spring Harbor Perspect. Med. 2012, 2, a006528. PMC3475402 23028127
  49. [50]G. Bazzoni, E. Dejana, Physiol. Rev. 2004, 84, 869. 15269339
  50. [51]A. Taddei, C. Giampietro, A. Conti, F. Orsenigo, F. Breviario, V. Pirazzoli, M. Potente, C. Daly, S. Dimmeler, E. Dejana, Nat. Cell Biol. 2008, 10, 923. 18604199
  51. [52]W. A. Banks, BMC Neurol. 2009, 9, S3. 19534732 PMC2697631
  52. [53]A. Hoffmann, T. Dege, R. Kunze, A. S. Ernst, H. Lorenz, L. I. Bohler, T. Korff, H. H. Marti, S. Heiland, M. Bendszus, X. Helluy, M. Pham, Stroke 2018, 49, 1479. 29760276
  53. [54]D. Knowland, A. Arac, K. J. Sekiguchi, M. Hsu, S. E. Lutz, J. Perrino, G. K. Steinberg, B. A. Barres, A. Nimmerjahn, D. Agalliu, Neuron 2014, 82, 603. 24746419 PMC4016169
  54. [55]N. Bien‐Ly, Y. J. Yu, D. Bumbaca, J. Elstrott, C. A. Boswell, Y. Zhang, W. Luk, Y. Lu, M. S. Dennis, R. M. Weimer, I. Chung, R. J. Watts, J. Exp. Med. 2014, 211, 233. 24470444 PMC3920563
  55. [56]M. A. Erickson, K. Dohi, W. A. Banks, NeuroImmunoModulation 2012, 19, 121. 22248728 PMC3707010
  56. [57]H. Wolburg, K. Wolburg‐Buchholz, B. Engelhardt, Acta Neuropathol. 2005, 109, 181. 15549331
  57. [58]D. L. Kenney‐Jung, A. Vezzani, R. J. Kahoud, R. G. LaFrance‐Corey, M. L. Ho, T. W. Muskardin, E. C. Wirrell, C. L. Howe, E. T. Payne, Ann. Neurol. 2016, 80, 939. 27770579 PMC5225882
  58. [59]W. Lu, Curr. Pharm. Biotechnol. 2012, 13, 2340. 23016640
  59. [60]B. Oller‐Salvia, M. Sanchez‐Navarro, E. Giralt, M. Teixido, Chem. Soc. Rev. 2016, 45, 4690. 27188322
  60. [61]M. Demeule, J. Poirier, J. Jodoin, Y. Bertrand, R. R. Desrosiers, C. Dagenais, T. Nguyen, J. Lanthier, R. Gabathuler, M. Kennard, W. A. Jefferies, D. Karkan, S. Tsai, L. Fenart, R. Cecchelli, R. Beliveau, J. Neurochem. 2002, 83, 924. 12421365
  61. [62]L. Huang, K. L. Chambliss, X. Gao, I. S. Yuhanna, E. Behling‐Kelly, S. Bergaya, M. Ahmed, P. Michaely, K. Luby‐Phelps, A. Darehshouri, L. Xu, E. A. Fisher, W. P. Ge, C. Mineo, P. W. Shaul, Nature 2019, 569, 565. 31019307 PMC6631346
  62. [63]K. Y. Fung, C. Wang, S. Nyegaard, B. Heit, G. D. Fairn, W. L. Lee, Front. Physiol. 2017, 8, 841. 29163190 PMC5670330
  63. [64]L. N. Nguyen, D. Ma, G. Shui, P. Wong, A. Cazenave‐Gassiot, X. Zhang, M. R. Wenk, E. L. Goh, D. L. Silver, Nature 2014, 509, 503. 24828044
  64. [65]J. P. Hindley, E. Jones, K. Smart, H. Bridgeman, S. N. Lauder, B. Ondondo, S. Cutting, K. Ladell, K. K. Wynn, D. Withers, D. A. Price, A. Ager, A. J. Godkin, A. M. Gallimore, Cancer Res. 2012, 72, 5473. 22962270 PMC3491872
  65. [66]M. Kaksonen, A. Roux, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2018, 19, 313. 29410531
  66. [67]S. E. Lutz, J. R. Smith, D. H. Kim, C. V. L. Olson, K. Ellefsen, J. M. Bates, S. P. Gandhi, D. Agalliu, Cell Rep. 2017, 21, 2104. 29166603 PMC5728697
  67. [68]S. Ayloo, C. Gu, Curr. Opin. Neurobiol. 2019, 57, 32. 30708291 PMC6629499
  68. [69]H. N. Yassine, Q. Feng, J. Chiang, L. M. Petrosspour, A. N. Fonteh, H. C. Chui, M. G. Harrington, J. Am. Heart Assoc. 2016, 5, e002886. 26873692 PMC4802440
  69. [70]S. E. Storck, S. Meister, J. Nahrath, J. N. Meissner, N. Schubert, A. Di Spiezio, S. Baches, R. E. Vandenbroucke, Y. Bouter, I. Prikulis, C. Korth, S. Weggen, A. Heimann, M. Schwaninger, T. A. Bayer, C. U. Pietrzik, J. Clin. Invest. 2016, 126, 123. 26619118 PMC4701557
  70. [71]H. Qosa, D. S. Miller, P. Pasinelli, D. Trotti, Brain Res. 2015, 1628, 298. 26187753 PMC4681613
  71. [72]A. Noack, B. Gericke, M. von Kockritz‐Blickwede, A. Menze, S. Noack, I. Gerhauser, F. Osten, H. Y. Naim, W. Loscher, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2018, 115, E9590. 30254169 PMC6187170
  72. [73]N. Strazielle, J. F. Ghersi‐Egea, Front. Neurosci. 2015, 9, 21. 25698917 PMC4318338
  73. [74]M. D. Sweeney, A. P. Sagare, B. V. Zlokovic, Nat. Rev. Neurol. 2018, 14, 133. 29377008 PMC5829048
  74. [75]D. Shlosberg, M. Benifla, D. Kaufer, A. Friedman, Nat. Rev. Neurol. 2010, 6, 393. 20551947 PMC3625732
  75. [76]C. P. Profaci, R. N. Munji, R. S. Pulido, R. Daneman, J. Exp. Med. 2020, 217, e20190062. 32211826 PMC7144528
  76. [77]M. T. Mohammadi, G. A. Dehghani, Pathol., Res. Pract. 2014, 210, 985. 24996562
  77. [78]F. Shimizu, K. L. Schaller, G. P. Owens, A. C. Cotleur, D. Kellner, Y. Takeshita, B. Obermeier, T. J. Kryzer, Y. Sano, T. Kanda, V. A. Lennon, R. M. Ransohoff, J. L. Bennett, Sci. Transl. Med. 2017, 9, 397. PMC5585784 28679661
  78. [79]J. Keaney, D. M. Walsh, T. O'Malley, N. Hudson, D. E. Crosbie, T. Loftus, F. Sheehan, J. McDaid, M. M. Humphries, J. J. Callanan, F. M. Brett, M. A. Farrell, P. Humphries, M. Campbell, Sci. Adv. 2015, 1, e1500472. 26491725 PMC4610013
  79. [80]D. A. Nation, M. D. Sweeney, A. Montagne, A. P. Sagare, L. M. D'Orazio, M. Pachicano, F. Sepehrband, A. R. Nelson, D. P. Buennagel, M. G. Harrington, T. L. S. Benzinger, A. M. Fagan, J. M. Ringman, L. S. Schneider, J. C. Morris, H. C. Chui, M. Law, A. W. Toga, B. V. Zlokovic, Nat. Med. 2019, 25, 270. 30643288 PMC6367058
  80. [81]H. J. van de Haar, S. Burgmans, J. F. Jansen, M. J. van Osch, M. A. van Buchem, M. Muller, P. A. Hofman, F. R. Verhey, W. H. Backes, Radiology 2016, 281, 527. 27243267
  81. [82]A. Montagne, D. A. Nation, A. P. Sagare, G. Barisano, M. D. Sweeney, A. Chakhoyan, M. Pachicano, E. Joe, A. R. Nelson, L. M. D'Orazio, D. P. Buennagel, M. G. Harrington, T. L. S. Benzinger, A. M. Fagan, J. M. Ringman, L. S. Schneider, J. C. Morris, E. M. Reiman, R. J. Caselli, H. C. Chui, J. Tcw, Y. Chen, J. Pa, P. S. Conti, M. Law, A. W. Toga, B. V. Zlokovic, Nature 2020, 581, 71. 32376954 PMC7250000
  82. [83]M. Merlini, V. A. Rafalski, P. E. Rios Coronado, T. M. Gill, M. Ellisman, G. Muthukumar, K. S. Subramanian, J. K. Ryu, C. A. Syme, D. Davalos, W. W. Seeley, L. Mucke, R. B. Nelson, K. Akassoglou, Neuron 2019, 101, 1099. 30737131 PMC6602536
  83. [84]S. Y. Kim, M. Buckwalter, H. Soreq, A. Vezzani, D. Kaufer, Epilepsia 2012, 53, 37. 23134494 PMC3703535
  84. [85]R. Brauer, M. Herrero‐Zazo, D. J. Barlow, F. Gaughran, D. Taylor, L. M. Howard, J. Psychopharmacol. 2019, 33, 466. 30696331
  85. [86]H. Babbe, A. Roers, A. Waisman, H. Lassmann, N. Goebels, R. Hohlfeld, M. Friese, R. Schroder, M. Deckert, S. Schmidt, R. Ravid, K. Rajewsky, J. Exp. Med. 2000, 192, 393. 10934227 PMC2193223
  86. [87]C. L. Willis, R. B. Camire, S. A. Brule, D. E. Ray, Neuroscience 2013, 250, 773. 23845748 PMC4002262
  87. [88]B. K. Wacker, A. B. Freie, J. L. Perfater, J. M. Gidday, J. Cereb. Blood Flow Metab. 2012, 32, 1014. 22314269 PMC3367228
  88. [89]Y. Zhao, K. K. Ting, J. Li, V. C. Cogger, J. Chen, A. Johansson‐Percival, S. F. Ngiow, J. Holst, G. Grau, S. Goel, T. Muller, E. Dejana, G. McCaughan, M. J. Smyth, R. Ganss, M. A. Vadas, J. R. Gamble, Cancer Res. 2017, 77, 4434. 28655790
  89. [90]R. O. Smith, T. Ninchoji, E. Gordon, H. Andre, E. Dejana, D. Vestweber, A. Kvanta, L. Claesson‐Welsh, eLife 2020, 9, e54056. 32312382 PMC7188482
  90. [91]K. K. Ting, Y. Zhao, W. Shen, P. Coleman, M. Yam, T. Chan‐Ling, J. Li, T. Moller, M. Gillies, M. A. Vadas, J. R. Gamble, Diabetologia 2019, 62, 322. 30443753
  91. [92]J. Li, Y. Zhao, J. Choi, K. K. Ting, P. Coleman, J. Chen, V. C. Cogger, L. Wan, Z. Shi, T. Moller, X. Zheng, M. A. Vadas, J. R. Gamble, PLoS Biol. 2020, 18, e3000734. 32502201 PMC7299406
  92. [93]J. A. Young, K. K. Ting, J. Li, T. Moller, L. Dunn, Y. Lu, J. Moses, L. Prado‐Lourenco, L. M. Khachigian, M. Ng, P. A. Gregory, G. J. Goodall, A. Tsykin, I. Lichtenstein, C. N. Hahn, N. Tran, N. Shackel, J. G. Kench, G. McCaughan, M. A. Vadas, J. R. Gamble, Blood 2013, 122, 2911. 24009229
  93. [94]K. Hubner, P. Cabochette, R. Dieguez‐Hurtado, C. Wiesner, Y. Wakayama, K. S. Grassme, M. Hubert, S. Guenther, H. G. Belting, M. Affolter, R. H. Adams, B. Vanhollebeke, W. Herzog, Nat. Commun. 2018, 9, 4860. 30451830 PMC6242933
  94. [95]L. Maddaluno, N. Rudini, R. Cuttano, L. Bravi, C. Giampietro, M. Corada, L. Ferrarini, F. Orsenigo, E. Papa, G. Boulday, E. Tournier‐Lasserve, F. Chapon, C. Richichi, S. F. Retta, M. G. Lampugnani, E. Dejana, Nature 2013, 498, 492. 23748444
  95. [96]M. Mathiesen Janiurek, R. Soylu‐Kucharz, C. Christoffersen, K. Kucharz, M. Lauritzen, eLife 2019, 8, e49405. 31763978 PMC6877292
  96. [97]K. Yanagida, C. H. Liu, G. Faraco, S. Galvani, H. K. Smith, N. Burg, J. Anrather, T. Sanchez, C. Iadecola, T. Hla, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2017, 114, 4531. 28396408 PMC5410849
  97. [98]Z. Wang, K. Higashikawa, H. Yasui, Y. Kuge, Y. Ohno, A. Kihara, Y. A. Midori, K. Houkin, M. Kawabori, Transl. Stroke Res. 2020, 11, 1103. 32103462 PMC7496052
  98. [99]V. Brinkmann, A. Billich, T. Baumruker, P. Heining, R. Schmouder, G. Francis, S. Aradhye, P. Burtin, Nat. Rev. Drug Discovery 2010, 9, 883. 21031003
  99. [100]F. Ma, P. Sun, X. Zhang, M. H. Hamblin, K. J. Yin, Sci. Signaling 2020, 13, eaay5686. PMC7173187 32265338
  100. [101]K. Toyama, J. M. Spin, A. C. Deng, T. T. Huang, K. Wei, M. U. Wagenhauser, T. Yoshino, H. Nguyen, J. Mulorz, S. Kundu, U. Raaz, M. Adam, I. N. Schellinger, A. Jagger, P. S. Tsao, Arterioscler., Thromb., Vasc. Biol. 2018, 38, 1392. 29650692
  101. [102]B. Dalile, L. Van Oudenhove, B. Vervliet, K. Verbeke, Nat. Rev. Gastroenterol. Hepatol. 2019, 16, 461. 31123355
  102. [103]B. P. Daniels, D. W. Holman, L. Cruz‐Orengo, H. Jujjavarapu, D. M. Durrant, R. S. Klein, mBio 2014, 5, e01476. 25161189 PMC4173776
  103. [104]B. Bauer, A. M. Hartz, G. Fricker, D. S. Miller, Mol. Pharmacol. 2004, 66, 413. 15322232
  104. [105]M. Krohn, C. Lange, J. Hofrichter, K. Scheffler, J. Stenzel, J. Steffen, T. Schumacher, T. Bruning, A. S. Plath, F. Alfen, A. Schmidt, F. Winter, K. Rateitschak, A. Wree, J. Gsponer, L. C. Walker, J. Pahnke, J. Clin. Invest. 2011, 121, 3924. 21881209 PMC3195473
  105. [106]C. Moessinger, I. Nilsson, L. Muhl, M. Zeitelhofer, B. Heller Sahlgren, J. Skogsberg, U. Eriksson, EMBO Rep. 2020, 21, e49343. 32449307 PMC7332976
  106. [107]S. Debette, C. A. Ibrahim Verbaas, J. Bressler, M. Schuur, A. Smith, J. C. Bis, G. Davies, C. Wolf, V. Gudnason, L. B. Chibnik, Q. Yang, A. L. deStefano, D. J. de Quervain, V. Srikanth, J. Lahti, H. J. Grabe, J. A. Smith, L. Priebe, L. Yu, N. Karbalai, C. Hayward, J. F. Wilson, H. Campbell, K. Petrovic, M. Fornage, G. Chauhan, R. Yeo, R. Boxall, J. Becker, O. Stegle, K. A. Mather, V. Chouraki, Q. Sun, L. M. Rose, S. Resnick, et al., Biol. Psychiatry 2015, 77, 749. 25648963 PMC4513651
  107. [108]C. Chakraborty, A. R. Sharma, G. Sharma, M. Bhattacharya, S. S. Lee, Mol. Ther.–Nucleic Acids 2020, 19, 933. 32004864 PMC6994820
  108. [109]M. M. Mihaylova, D. S. Vasquez, K. Ravnskjaer, P. D. Denechaud, R. T. Yu, J. G. Alvarez, M. Downes, R. M. Evans, M. Montminy, R. J. Shaw, Cell 2011, 145, 607. 21565617 PMC3117637
  109. [110]F. Roudnicky, B. K. Kim, Y. Lan, R. Schmucki, V. Kuppers, K. Christensen, M. Graf, C. Patsch, M. Burcin, C. A. Meyer, P. D. Westenskow, C. A. Cowan, Sci. Rep. 2020, 10, 3886. 32127614 PMC7054428
  110. [111]R. D. Fontijn, O. L. Volger, J. O. Fledderus, A. Reijerkerk, H. E. de Vries, A. J. Horrevoets, Am. J. Physiol.: Heart Circ. Physiol. 2008, 294, H891. 18065521
  111. [112]Y. Yamazaki, M. Shinohara, M. Shinohara, A. Yamazaki, M. E. Murray, A. M. Liesinger, M. G. Heckman, E. R. Lesser, J. E. Parisi, R. C. Petersen, D. W. Dickson, T. Kanekiyo, G. Bu, Brain 2019, 142, 1077. 30770921 PMC6439325
  112. [113]B. V. Zlokovic, Nat. Rev. Neurosci. 2011, 12, 723. 22048062 PMC4036520
  113. [114]T. Nitta, M. Hata, S. Gotoh, Y. Seo, H. Sasaki, N. Hashimoto, M. Furuse, S. Tsukita, J. Cell Biol. 2003, 161, 653. 12743111 PMC2172943
  114. [115]V. Braniste, M. Al‐Asmakh, C. Kowal, F. Anuar, A. Abbaspour, M. Toth, A. Korecka, N. Bakocevic, L. G. Ng, P. Kundu, B. Gulyas, C. Halldin, K. Hultenby, H. Nilsson, H. Hebert, B. T. Volpe, B. Diamond, S. Pettersson, Sci. Transl. Med. 2014, 6, 263ra158. PMC4396848 25411471
  115. [116]S. Gerhardt, M. H. Mohajeri, Nutrients 2018, 10, 708. PMC6024871 29857583
  116. [117]L. Zhang, Y. Wang, X. Xiayu, C. Shi, W. Chen, N. Song, X. Fu, R. Zhou, Y. F. Xu, L. Huang, H. Zhu, Y. Han, C. Qin, J. Alzheimer's Dis. 2017, 60, 1241. 29036812
  117. [118]G. Sharon, N. J. Cruz, D. W. Kang, M. J. Gandal, B. Wang, Y. M. Kim, E. M. Zink, C. P. Casey, B. C. Taylor, C. J. Lane, L. M. Bramer, N. G. Isern, D. W. Hoyt, C. Noecker, M. J. Sweredoski, A. Moradian, E. Borenstein, J. K. Jansson, R. Knight, T. O. Metz, C. Lois, D. H. Geschwind, R. Krajmalnik‐Brown, S. K. Mazmanian, Cell 2019, 177, 1600. 31150625 PMC6993574
  118. [119]E. G. Severance, R. H. Yolken, W. W. Eaton, Schizophr. Res. 2016, 176, 23. 25034760 PMC4294997
  119. [120]A. T. Tang, J. P. Choi, J. J. Kotzin, Y. Yang, C. C. Hong, N. Hobson, R. Girard, H. A. Zeineddine, R. Lightle, T. Moore, Y. Cao, R. Shenkar, M. Chen, P. Mericko, J. Yang, L. Li, C. Tanes, D. Kobuley, U. Vosa, K. J. Whitehead, D. Y. Li, L. Franke, B. Hart, M. Schwaninger, J. Henao‐Mejia, L. Morrison, H. Kim, I. A. Awad, X. Zheng, M. L. Kahn, Nature 2017, 545, 305. 28489816 PMC5757866
  120. [121]K. M. Maslowski, A. T. Vieira, A. Ng, J. Kranich, F. Sierro, D. Yu, H. C. Schilter, M. S. Rolph, F. Mackay, D. Artis, R. J. Xavier, M. M. Teixeira, C. R. Mackay, Nature 2009, 461, 1282. 19865172 PMC3256734
  121. [122]L. B. Jaeger, S. Dohgu, M. C. Hwang, S. A. Farr, M. P. Murphy, M. A. Fleegal‐DeMotta, J. L. Lynch, S. M. Robinson, M. L. Niehoff, S. N. Johnson, V. B. Kumar, W. A. Banks, J. Alzheimer's Dis. 2009, 17, 553. 19433890 PMC2802833
  122. [123]D. E. Kang, C. U. Pietrzik, L. Baum, N. Chevallier, D. E. Merriam, M. Z. Kounnas, S. L. Wagner, J. C. Troncoso, C. H. Kawas, R. Katzman, E. H. Koo, J. Clin. Invest. 2000, 106, 1159. 11067868 PMC301422
  123. [124]E. A. Winkler, Y. Nishida, A. P. Sagare, S. V. Rege, R. D. Bell, D. Perlmutter, J. D. Sengillo, S. Hillman, P. Kong, A. R. Nelson, J. S. Sullivan, Z. Zhao, H. J. Meiselman, R. B. Wendy, J. Soto, E. D. Abel, J. Makshanoff, E. Zuniga, D. C. De Vivo, B. V. Zlokovic, Nat. Neurosci. 2015, 18, 521. 25730668 PMC4734893
  124. [125]A. D. Mooradian, H. C. Chung, G. N. Shah, Neurobio. Aging 1997, 18, 469. 9390772
  125. [126]M. Coureuil, H. Lecuyer, S. Bourdoulous, X. Nassif, Nat. Rev. Microbiol. 2017, 15, 149. 28090076
  126. [127]H. Salimi, M. D. Cain, X. Jiang, R. A. Roth, W. L. Beatty, C. Sun, W. B. Klimstra, J. Hou, R. S. Klein, mBio 2020, 11, e02731. 32047126 PMC7018649
  127. [128]A. J. Ridley, Trends Cell Biol. 2006, 16, 522. 16949823
  128. [129]S. M. Armstrong, V. Khajoee, C. Wang, T. Wang, J. Tigdi, J. Yin, W. M. Kuebler, M. Gillrie, S. P. Davis, M. Ho, W. L. Lee, Am J Pathol 2012, 180, 1308. 22203054
  129. [130]S. Tiwary, J. E. Morales, S. C. Kwiatkowski, F. F. Lang, G. Rao, J. H. McCarty, Sci. Rep. 2018, 8, 8267. 29844613 PMC5974340
  130. [131]S. E. Wahrle, H. Jiang, M. Parsadanian, J. Kim, A. Li, A. Knoten, S. Jain, V. Hirsch‐Reinshagen, C. L. Wellington, K. R. Bales, S. M. Paul, D. M. Holtzman, J. Clin. Invest. 2008, 118, 671. 18202749 PMC2200302
  131. [132]A. H. Abuznait, A. Kaddoumi, ACS Chem. Neurosci. 2012, 3, 820. 23181169 PMC3504479
  132. [133]K. G. Mawuenyega, W. Sigurdson, V. Ovod, L. Munsell, T. Kasten, J. C. Morris, K. E. Yarasheski, R. J. Bateman, Science 2010, 330, 1774. 21148344 PMC3073454
  133. [134]J. R. Cirrito, R. Deane, A. M. Fagan, M. L. Spinner, M. Parsadanian, M. B. Finn, H. Jiang, J. L. Prior, A. Sagare, K. R. Bales, S. M. Paul, B. V. Zlokovic, D. Piwnica‐Worms, D. M. Holtzman, J. Clin. Invest. 2005, 115, 3285. 16239972 PMC1257538
  134. [135]S. Vogelgesang, I. Cascorbi, E. Schroeder, J. Pahnke, H. K. Kroemer, W. Siegmund, C. Kunert‐Keil, L. C. Walker, R. W. Warzok, Pharmacogenet. Genomics 2002, 12, 535. 12360104
  135. [136]D. M. van Assema, M. Lubberink, M. Bauer, W. M. van der Flier, R. C. Schuit, A. D. Windhorst, E. F. Comans, N. J. Hoetjes, N. Tolboom, O. Langer, M. Muller, P. Scheltens, A. A. Lammertsma, B. N. van Berckel, Brain 2012, 135, 181. 22120145
  136. [137]A. M. Hartz, D. S. Miller, B. Bauer, Mol. Pharmacol. 2010, 77, 715. 20101004 PMC2872973
  137. [138]V. Zoufal, T. Wanek, M. Krohn, S. Mairinger, T. Filip, M. Sauberer, J. Stanek, T. Pekar, M. Bauer, J. Pahnke, O. Langer, J. Cereb. Blood Flow Metab. 2020, 40, 150. 30354871 PMC6928546
  138. [139]E. A. Neuwelt, D. L. Goldman, S. A. Dahlborg, J. Crossen, F. Ramsey, S. Roman‐Goldstein, R. Braziel, B. Dana, J. Clin. Oncol. 1991, 9, 1580. 1875220
  139. [140]C. Chu, A. Jablonska, W. G. Lesniak, A. M. Thomas, X. Lan, R. M. Linville, S. Li, P. C. Searson, G. Liu, M. Pearl, M. G. Pomper, M. Janowski, T. Magnus, P. Walczak, J. Controlled Release 2020, 317, 312. 31751635
  140. [141]D. M. McCarty, J. DiRosario, K. Gulaid, J. Muenzer, H. Fu, Gene Ther. 2009, 16, 1340. 19587708 PMC4289609
  141. [142]B. Zunkeler, R. E. Carson, J. Olson, R. G. Blasberg, H. DeVroom, R. J. Lutz, S. C. Saris, D. C. Wright, W. Kammerer, N. J. Patronas, R. L. Dedrick, P. Herscovitch, E. H. Oldfield, J. Neurosurg. 1996, 85, 1056. 8929495
  142. [143]Z. Wang, Y. Zheng, F. Wang, J. Zhong, T. Zhao, Q. Xie, T. Zhu, F. Ma, Q. Tang, B. Zhou, J. Zhu, Sci. Adv. 2020, 6, eaay8627. 32523984 PMC7259944
  143. [144]R. E. Cannon, J. C. Peart, B. T. Hawkins, C. R. Campos, D. S. Miller, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012, 109, 15930. 22949658 PMC3465435
  144. [145]B. Prager, S. F. Spampinato, R. M. Ransohoff, Trends Mol. Med. 2015, 21, 354. 25939882
  145. [146]Z. I. Kovacs, S. Kim, N. Jikaria, F. Qureshi, B. Milo, B. K. Lewis, M. Bresler, S. R. Burks, J. A. Frank, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2017, 114, E75. 27994152 PMC5224365
  146. [147]A. R. Rezai, M. Ranjan, P. F. D'Haese, M. W. Haut, J. Carpenter, U. Najib, R. I. Mehta, J. L. Chazen, Z. Zibly, J. R. Yates, S. L. Hodder, M. Kaplitt, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2020, 117, 9180. 32284421 PMC7196825
  147. [148]S. H. Park, M. J. Kim, H. H. Jung, W. S. Chang, H. S. Choi, I. Rachmilevitch, E. Zadicario, J. W. Chang, J. Neurosurg. 2020, 134, 327. 31899873
  148. [149]A. K. Deo, S. Borson, J. M. Link, K. Domino, J. F. Eary, B. Ke, T. L. Richards, D. A. Mankoff, S. Minoshima, F. O'Sullivan, S. Eyal, P. Hsiao, K. Maravilla, J. D. Unadkat, J. Nucl. Med. 2014, 55, 1106. 24842892 PMC4691246
  149. [150]H. Thomas, H. M. Coley, Cancer Control 2003, 10, 159. 12712010
  150. [151]S. I. Rapoport, Cell. Mol. Neurobiol. 2000, 20, 217. 10696511 PMC11537517
  151. [152]E. M. Hiesiger, R. M. Voorhies, G. A. Basler, L. E. Lipschutz, J. B. Posner, W. R. Shapiro, Ann. Neurol. 1986, 19, 50. 3080944
  152. [153]E. A. Neuwelt, J. T. Diehl, L. H. Vu, S. A. Hill, A. J. Michael, E. P. Frenkel, Ann. Intern. Med. 1981, 94, 449. 6782926
  153. [154]L. Angelov, N. D. Doolittle, D. F. Kraemer, T. Siegal, G. H. Barnett, D. M. Peereboom, G. Stevens, J. McGregor, K. Jahnke, C. A. Lacy, N. A. Hedrick, E. Shalom, S. Ference, S. Bell, L. Sorenson, R. M. Tyson, M. Haluska, E. A. Neuwelt, J. Clin. Oncol. 2009, 27, 3503. 19451444 PMC2717756
  154. [155]Z. G. Zhang, L. Zhang, Q. Jiang, R. Zhang, K. Davies, C. Powers, N. Bruggen, M. Chopp, J. Clin. Invest. 2000, 106, 829. 11018070 PMC517814
  155. [156]F. Shimizu, Y. Sano, T. Takahashi, H. Haruki, K. Saito, M. Koga, T. Kanda, J. Neurol., Neurosurg. Psychiatry 2012, 83, 288. 22100760
  156. [157]O. Semyachkina‐Glushkovskaya, J. Kurths, E. Borisova, S. Sokolovski, V. Mantareva, I. Angelov, A. Shirokov, N. Navolokin, N. Shushunova, A. Khorovodov, M. Ulanova, M. Sagatova, I. Agranivich, O. Sindeeva, A. Gekalyuk, A. Bodrova, E. Rafailov, Biomed. Opt. Express 2017, 8, 5040. 29188101 PMC5695951
  157. [158]D. Y. Zhang, C. Dmello, L. Chen, V. A. Arrieta, E. Gonzalez‐Buendia, J. R. Kane, L. P. Magnusson, A. Baran, C. D. James, C. Horbinski, A. Carpentier, C. Desseaux, M. Canney, M. Muzzio, R. Stupp, A. M. Sonabend, Clin. Cancer Res. 2020, 26, 477. 31831565 PMC7050644
  158. [159]S. N. Tabatabaei, H. Girouard, A. S. Carret, S. Martel, J. Controlled Release 2015, 206, 49. 25724273
  159. [160]N. Lipsman, Y. Meng, A. J. Bethune, Y. Huang, B. Lam, M. Masellis, N. Herrmann, C. Heyn, I. Aubert, A. Boutet, G. S. Smith, K. Hynynen, S. E. Black, Nat. Commun. 2018, 9, 2336. 30046032 PMC6060168
  160. [161]B. P. Mead, N. Kim, G. W. Miller, D. Hodges, P. Mastorakos, A. L. Klibanov, J. W. Mandell, J. Hirsh, J. S. Suk, J. Hanes, R. J. Price, Nano Lett. 2017, 17, 3533. 28511006 PMC5539956
  161. [162]V. Krishna, F. Sammartino, A. Rezai, JAMA Neurol. 2018, 75, 246. 29228074
  162. [163]N. M. Smith, I. Gachulincova, D. Ho, C. Bailey, C. A. Bartlett, M. Norret, J. Murphy, A. Buckley, P. J. Rigby, M. J. House, T. St Pierre, M. Fitzgerald, K. S. Iyer, S. A. Dunlop, Sci. Rep. 2016, 6, 22595. 26940762 PMC4778073
  163. [164]M. R. Jablonski, S. S. Markandaiah, D. Jacob, N. J. Meng, K. Li, V. Gennaro, A. C. Lepore, D. Trotti, P. Pasinelli, Ann. Clin. Transl. Neurol. 2014, 1, 996. 25574474 PMC4284125
  164. [165]D. G. Kim, M. S. Bynoe, J. Clin. Invest. 2016, 126, 1717. 27043281 PMC4855938
  165. [166]E. M. Kemper, A. E. van Zandbergen, C. Cleypool, H. A. Mos, W. Boogerd, J. H. Beijnen, O. van Tellingen, Clin. Cancer Res. 2003, 9, 2849. 12855665
  166. [167]Y. J. Yu, J. K. Atwal, Y. Zhang, R. K. Tong, K. R. Wildsmith, C. Tan, N. Bien‐Ly, M. Hersom, J. A. Maloney, W. J. Meilandt, D. Bumbaca, K. Gadkar, K. Hoyte, W. Luk, Y. Lu, J. A. Ernst, K. Scearce‐Levie, J. A. Couch, M. S. Dennis, R. J. Watts, Sci. Transl. Med. 2014, 6, 261ra154. 25378646
  167. [168]A. Galstyan, J. L. Markman, E. S. Shatalova, A. Chiechi, A. J. Korman, R. Patil, D. Klymyshyn, W. G. Tourtellotte, L. L. Israel, O. Braubach, V. A. Ljubimov, L. A. Mashouf, A. Ramesh, Z. B. Grodzinski, M. L. Penichet, K. L. Black, E. Holler, T. Sun, H. Ding, A. V. Ljubimov, J. Y. Ljubimova, Nat. Commun. 2019, 10, 3850. 31462642 PMC6713723
  168. [169]M. Baba, K. Itaka, K. Kondo, T. Yamasoba, K. Kataoka, J. Controlled Release 2015, 201, 41. 25599855
  169. [170]Y. Zou, X. Sun, Y. Wang, C. Yan, Y. Liu, J. Li, D. Zhang, M. Zheng, R. S. Chung, B. Shi, Adv. Mater. 2020, 2000416. 32374446
  170. [171]L. P. Wu, D. Ahmadvand, J. Su, A. Hall, X. Tan, Z. S. Farhangrazi, S. M. Moghimi, Nat. Commun. 2019, 10, 4635. 31604928 PMC6789111
  171. [172]M. Zheng, W. Tao, Y. Zou, O. C. Farokhzad, B. Shi, Trends Biotechnol. 2018, 36, 562. 29422412
  172. [173]C. P. Lai, X. O. Breakefield, Front. Physiol. 2012, 3, 228. 22754538 PMC3384085
  173. [174]J. Matsumoto, T. Stewart, L. Sheng, N. Li, K. Bullock, N. Song, M. Shi, W. A. Banks, J. Zhang, Acta Neuropathol. Commun. 2017, 5, 71. 28903781 PMC5598000
  174. [175]M. Shi, A. Kovac, A. Korff, T. J. Cook, C. Ginghina, K. M. Bullock, L. Yang, T. Stewart, D. Zheng, P. Aro, A. Atik, K. F. Kerr, C. P. Zabetian, E. R. Peskind, S. C. Hu, J. F. Quinn, D. R. Galasko, T. J. Montine, W. A. Banks, J. Zhang, Alzheimers Dement. 2016, 12, 1125. 27234211 PMC5107127
  175. [176]G. Morad, C. V. Carman, E. J. Hagedorn, J. R. Perlin, L. I. Zon, N. Mustafaoglu, T. E. Park, D. E. Ingber, C. C. Daisy, M. A. Moses, ACS Nano 2019, 13, 13853. 31479239 PMC7169949
  176. [177]W. A. Banks, P. Sharma, K. M. Bullock, K. M. Hansen, N. Ludwig, T. L. Whiteside, Int. J. Mol. Sci. 2020, 21, 4407. PMC7352415 32575812
  177. [178]D. Yuan, Y. Zhao, W. A. Banks, K. M. Bullock, M. Haney, E. Batrakova, A. V. Kabanov, Biomaterials 2017, 142, 1. 28715655 PMC5603188
  178. [179]M. Khongkow, T. Yata, S. Boonrungsiman, U. R. Ruktanonchai, D. Graham, K. Namdee, Sci. Rep. 2019, 9, 8278. 31164665 PMC6547645
  179. [180]L. Alvarez‐Erviti, Y. Seow, H. Yin, C. Betts, S. Lakhal, M. J. Wood, Nat. Biotechnol. 2011, 29, 341. 21423189
  180. [181]Z. G. Zhang, B. Buller, M. Chopp, Nat. Rev. Neurol. 2019, 15, 193. 30700824
  181. [182]X. Ren, Y. Zhao, F. Xue, Y. Zheng, H. Huang, W. Wang, Y. Chang, H. Yang, J. Zhang, Mol. Ther.–Nucleic Acids 2019, 17, 726. 31437653 PMC6709346
  182. [183]B. Xu, Y. Zhang, X. F. Du, J. Li, H. X. Zi, J. W. Bu, Y. Yan, H. Han, J. L. Du, Cell Res. 2017, 27, 882. 28429770 PMC5518987
  183. [184]Z. Yang, J. Shi, J. Xie, Y. Wang, J. Sun, T. Liu, Y. Zhao, X. Zhao, X. Wang, Y. Ma, V. Malkoc, C. Chiang, W. Deng, Y. Chen, Y. Fu, K. J. Kwak, Y. Fan, C. Kang, C. Yin, J. Rhee, P. Bertani, J. Otero, W. Lu, K. Yun, A. S. Lee, W. Jiang, L. Teng, B. Y. S. Kim, L. J. Lee, Nat. Biomed. Eng. 2020, 4, 69. 31844155 PMC7080209
  184. [185]R. Kojima, D. Bojar, G. Rizzi, G. C. Hamri, M. D. El‐Baba, P. Saxena, S. Auslander, K. R. Tan, M. Fussenegger, Nat. Commun. 2018, 9, 1305. 29610454 PMC5880805
  185. [186]P. Kumar, H. Wu, J. L. McBride, K. E. Jung, M. H. Kim, B. L. Davidson, S. K. Lee, P. Shankar, N. Manjunath, Nature 2007, 448, 39. 17572664
  186. [187]J. Yang, X. Zhang, X. Chen, L. Wang, G. Yang, Mol. Ther.–Nucleic Acids 2017, 7, 278. 28624203 PMC5415550
  187. [188]Y. Anraku, H. Kuwahara, Y. Fukusato, A. Mizoguchi, T. Ishii, K. Nitta, Y. Matsumoto, K. Toh, K. Miyata, S. Uchida, K. Nishina, K. Osada, K. Itaka, N. Nishiyama, H. Mizusawa, T. Yamasoba, T. Yokota, K. Kataoka, Nat. Commun. 2017, 8, 1001. 29042554 PMC5645389
  188. [189]M. Demeule, J. C. Currie, Y. Bertrand, C. Che, T. Nguyen, A. Regina, R. Gabathuler, J. P. Castaigne, R. Beliveau, J. Neurochem. 2008, 106, 1534. 18489712
  189. [190]Y. J. Zuchero, X. Chen, N. Bien‐Ly, D. Bumbaca, R. K. Tong, X. Gao, S. Zhang, K. Hoyte, W. Luk, M. A. Huntley, L. Phu, C. Tan, D. Kallop, R. M. Weimer, Y. Lu, D. S. Kirkpatrick, J. A. Ernst, B. Chih, M. S. Dennis, R. J. Watts, Neuron 2016, 89, 70. 26687840
  190. [191]Y. J. Yu, Y. Zhang, M. Kenrick, K. Hoyte, W. Luk, Y. Lu, J. Atwal, J. M. Elliott, S. Prabhu, R. J. Watts, M. S. Dennis, Sci. Transl. Med. 2011, 3, 84ra44. 21613623
  191. [192]K. B. Johnsen, M. Bak, P. J. Kempen, F. Melander, A. Burkhart, M. S. Thomsen, M. S. Nielsen, T. Moos, T. L. Andresen, Theranostics 2018, 8, 3416. 29930740 PMC6010987
  192. [193]K. B. Johnsen, M. Bak, F. Melander, M. S. Thomsen, A. Burkhart, P. J. Kempen, T. L. Andresen, T. Moos, J. Controlled Release 2019, 295, 237. 30633947
  193. [194]H. Guo, R. Wang, D. Wang, S. Wang, J. Zhou, Z. Chai, S. Yao, J. Li, L. Lu, Y. Liu, C. Xie, W. Lu, J. Controlled Release 2020, 320, 63. 31917294
  194. [195]J. Wen, D. Wu, M. Qin, C. Liu, L. Wang, D. Xu, H. V. Vinters, Y. Liu, E. Kranz, X. Guan, G. Sun, X. Sun, Y. Lee, O. Martinez‐Maza, D. Widney, Y. Lu, I. S. Y. Chen, M. Kamata, Nat. Biomed. Eng. 2019, 3, 706. 31384008 PMC6736720
  195. [196]J. A. Couch, Y. J. Yu, Y. Zhang, J. M. Tarrant, R. N. Fuji, W. J. Meilandt, H. Solanoy, R. K. Tong, K. Hoyte, W. Luk, Y. Lu, K. Gadkar, S. Prabhu, B. A. Ordonia, Q. Nguyen, Y. Lin, Z. Lin, M. Balazs, K. Scearce‐Levie, J. A. Ernst, M. S. Dennis, R. J. Watts, Sci. Transl. Med. 2013, 5, 183ra57. 23636093
  196. [197]X. Meng, Y. Zhao, B. Han, C. Zha, Y. Zhang, Z. Li, P. Wu, T. Qi, C. Jiang, Y. Liu, J. Cai, Nat. Commun. 2020, 11, 594. 32001707 PMC6992617
  197. [198]F. C. Lam, S. W. Morton, J. Wyckoff, T. L. Vu Han, M. K. Hwang, A. Maffa, E. Balkanska‐Sinclair, M. B. Yaffe, S. R. Floyd, P. T. Hammond, Nat. Commun. 2018, 9, 1991. 29777137 PMC5959860
  198. [199]B. E. Deverman, B. M. Ravina, K. S. Bankiewicz, S. M. Paul, D. W. Y. Sah, Nat. Rev. Drug Discovery 2018, 17, 641. 30093643
  199. [200]B. E. Deverman, P. L. Pravdo, B. P. Simpson, S. R. Kumar, K. Y. Chan, A. Banerjee, W. L. Wu, B. Yang, N. Huber, S. P. Pasca, V. Gradinaru, Nat. Biotechnol. 2016, 34, 204. 26829320 PMC5088052
  200. [201]D. Rosenblum, N. Joshi, W. Tao, J. M. Karp, D. Peer, Nat. Commun. 2018, 9, 1410. 29650952 PMC5897557

200 of 286 shown

Cited by

Sorted by citations

Authors
Li, J., Zheng, M., Shimoni, O., Banks, W. A., Bush, A. I., Gamble, J. R., & Shi, B.
Affiliations
  • Henan University (CN)
  • University of Technology Sydney (AU)
  • University of Washington (US)
  • The University of Melbourne (AU)
  • The University of Sydney (AU)
Corresponding author
Shi, Bingyang
Venue
Advanced Science
Publisher
Wiley
Published
2021-06-03
Volume
8
Issue
16
Pages
e2101090-e2101090
ISSN
2198-3844 (ISSN-L)
OpenAlex
W3165847087
Cited by
202
References
42
Citations by year
2026: 28 · 2025: 54 · 2024: 47 · 2023: 33 · 2022: 31 · 2021: 9
FWCI
3.54
Type
journal article
Language
en
Open access
Locations
  • Advanced Science (publishedVersion, cc-by)
  • PubMed Central (publishedVersion, cc-by)
  • PubMed (publishedVersion)
  • DOAJ (DOAJ: Directory of Open Access Journals) (submittedVersion, cc-by-sa)
  • Minerva Access (University of Melbourne) (submittedVersion, cc-by)
Funders
  • National Natural Science Foundation of China (31640027)
  • National Health and Medical Research Council (GNT1194825, GNT1166024, GNT1183057)
  • NSW Ministry of Health
Topics
  • Life Sciences › Neuroscience › Neurology › Barrier Structure and Function Studies
  • Health Sciences › Medicine › Oncology › Drug Transport and Resistance Mechanisms
  • Physical Sciences › Materials Science › Biomaterials › Nanoparticle-Based Drug Delivery
Keywords
blood-brain barrier, blood-brain barrier disruption, brain drug delivery, neurovascular unit, neurological disorders, cerebrovascular disease
MeSH terms
Nanoparticle Drug Delivery System, Animals, Biological Transport, Blood-Brain Barrier, Drug Carriers, Humans, Drug Delivery Systems, Mice

About these checks

Registry, retraction, Cites and statistics results are computed, not judged, with one exception: a printed reference that no index lists is read once by a model before it counts as a citation error. Claims are extracted by a model and kept only when their quote appears verbatim in the text; each cited source is then checked, with a model’s help, for whether it says what the claim relies on. Those verdicts can be wrong — read the claim’s quote and the cited source before relying on one.

Statistics and arithmetic are recomputed, not judged.

Confidence bands are shown only for fields calibrated on our annotated test set. None is calibrated yet, so no band is shown.

What counts as a claim ›How we measure confidence ›How we check this ›

Are you an author, or do you see a problem with this page? Request a review